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綜述：全球視角看草地貪夜蛾抗藥性發(fā)展史
來源:《農藥學學報》
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時間 :2019-09-03
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草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda (J. E. Smith)屬鱗翅目 (Lepidoptera) 夜蛾科 (Noctuidae) 灰翅夜蛾屬 (Spodoptera)，又名秋黏蟲，起源于美洲地區(qū)，是玉米生產上的主要害蟲之一，也是巴西歷史上最具破壞性的玉米作物害蟲之一。其幼蟲以多種植物為食，可為害玉米、水稻、高粱、小米、甘蔗、蔬菜作物和棉花等，若防控不及時，可能造成重大產量損失。該蟲容易世代重疊，具有很強的適應性和遷徙能力，因而使得其能在任何條件適宜的地區(qū)爆發(fā)為害。草地貪夜蛾存在與寄主相關的兩種生態(tài)分型：玉米型草地貪夜蛾更喜歡取食玉米和高粱，而水稻型更喜食水稻。這種差異性不僅限于其對寄主的偏好，還延伸到它們的生理、交配行為，以及對殺蟲劑的敏感性等方面。
不同國家/地區(qū)的草地貪夜蛾對殺蟲劑表現(xiàn)出不同程度的抗性，反映了不同國家及區(qū)域之間害蟲防治策略的差異。張磊等2019
年的最新研究表明，入侵中國云南省的草地貪夜蛾大部分為玉米型。Adamczyk 等及Ingber
等報道，不同生態(tài)分型草地貪夜蛾對藥劑的敏感性不同，其中玉米型抗藥性更高。隨著害蟲對傳統(tǒng)殺蟲劑抗性的發(fā)展，一些新型藥劑陸續(xù)被推廣應用，如茚蟲威是第一個商品化的二嗪類殺蟲劑，主要通過觸殺和胃毒方式進入昆蟲體內，對鱗翅目害蟲具有卓越的殺蟲活性，對非靶標生物安全，是替代有機磷類和擬除蟲菊酯類殺蟲劑防治鱗翅目害蟲的理想藥劑；氯蟲苯甲酰胺是新一代雙酰胺類殺蟲劑，其高效、廣譜，對鱗翅目害蟲有很好的防治效果，同時還能控制多種非鱗翅目害蟲；而甲維鹽是一種半合成的高效、低毒生物源殺蟲劑，已被用于蔬菜、果樹及棉花等作物害蟲的防治。倘若短期內在田間大量盲目使用此類高效、低毒的殺蟲劑，勢必會加大藥劑對靶標害蟲的選擇壓力，帶來很大的抗藥性風險，因此應及時監(jiān)測不同地區(qū)草地貪夜蛾的抗藥性動態(tài)，盡快制定合理的殺蟲劑輪換和復配用藥策略，指導科學用藥，以延長殺蟲劑的田間使用壽命。
自1996 年以來，世界各地陸續(xù)開始推廣種植能表達蘇云金芽孢桿菌 (Bacillus thuringiensis, Bt)殺蟲蛋白的轉基因作物，用于鱗翅目害蟲防治，其中草地貪夜蛾是主要的防治對象之一。然而，草地貪夜蛾對Bt 蛋白的田間抗藥性發(fā)展已威脅到轉Bt 作物的可持續(xù)利用。自2010—2018年間，已先后有多篇論文報道了草地貪夜蛾對轉Cry1F、Cry1Ab、Cry2A 和Vip3A 基因作物的田間抗性，表明單一依賴轉Bt 作物并不足以防治該害蟲。
草地貪夜蛾作為外來入侵物種，于2019 年1
月進入中國云南省，后相繼在廣西、貴州、廣東及湖南等地發(fā)生、為害，目前已擴散至中國的糧食主產省安徽。由于經(jīng)歷過多個國家化學農藥和生物農藥的防治，有關這些入侵中國的草地貪夜蛾的具體抗藥性狀況目前尚不明確，基于此，迫切需要針對草地貪夜蛾開展一系列科學有效的抗藥性監(jiān)測和抗性機理研究。2019
年，李永平等和崔麗等針對草地貪夜蛾抗藥性發(fā)生現(xiàn)狀及化學防治技術，從抗藥性程度及交互抗性、種群遺傳以及化學防治的關鍵技術等方面進行了討論，及時為草地貪夜蛾的化學防治提供了理論支持。本文擬主要綜述有關草地貪夜蛾抗藥性監(jiān)測發(fā)展歷史，以及抗性機理研究的進展，以期為當前中國草地貪夜蛾的田間防治及盡早開展其抗藥性監(jiān)測和研究提供參考。
綜合來看，不同地區(qū)對殺蟲劑的依賴程度和使用頻率導致了各地草地貪夜蛾抗性程度的不同。在轉Bt
玉米推廣種植之前，化學防治一直是草地貪夜蛾主要分布國家和地區(qū)如美國和巴西等必需的防治手段，常用藥劑主要是傳統(tǒng)的有機磷類、氨基甲酸酯類和擬除蟲菊酯類殺蟲劑，而有關其對殺蟲劑的抗性報道也主要集中在上述
3
類藥劑上，且抗性發(fā)生區(qū)域大多集中在美國佛羅里達州、波多黎各及墨西哥、巴西等地。此外，也有少量關于草地貪夜蛾對酰胺類殺蟲劑如氯蟲苯甲酰胺和氟苯蟲酰胺抗性的報道。
1 草地貪夜蛾對有機磷類殺蟲劑的抗性
20 世紀70 年代，有機磷類農藥作為DDT 的替代品開始用于田間害蟲的防治。1981
年，Wood等報道了美國哈蒙德地區(qū)草地貪夜蛾對甲基對硫磷 (methyl parathion, 113 倍) 和敵百蟲
(trichlorfon，31 倍) 的抗性。1991 年，Yu
等報道，與實驗室敏感種群相比，美國佛羅里達州北部玉米田的草地貪夜蛾對常用有機磷類殺蟲劑產生了不同程度的抗性，其中，對毒死蜱
(chlorpyrifos)、甲基對硫磷 (methyl parathion)、二嗪磷 (diazinon)、甲丙硫磷
(sulprofos)、敵敵畏 (dichlorvos) 及馬拉硫磷(malathion) 的田間抗性在12~271
倍之間，處于中到高等抗性水平；2003 年，他們發(fā)現(xiàn)采自佛羅里達州斯特拉地區(qū)的草地貪夜蛾對甲基對硫磷的抗性倍數(shù)高達354；而到2007
年，他們在佛羅里達州北部城市蓋恩斯維爾和斯特拉采集的草地貪夜蛾對甲基對硫磷的抗性水平卻有所降低，分別為30 倍和39
倍。Gutiérrez-Moreno 等2019年的研究表明，墨西哥索諾拉省的草地貪夜蛾對毒死蜱產生了20
倍的抗性，而波多黎各種群的抗性倍數(shù)為47，抗性水平高于墨西哥種群。以上有關草地貪夜蛾對有機磷類殺蟲劑抗性的發(fā)展動態(tài)可以甲基對硫磷為例，在草地貪夜蛾已對甲基對硫磷產生高抗性
(354 倍) 的美國佛羅里達州斯特拉地區(qū)，使用其他藥劑進行防治，3 年后其對甲基對硫磷的抗性顯著降低 (39
倍)。同時，根據(jù)抗性監(jiān)測報道，草地貪夜蛾對毒死蜱一直維持在中等抗性水平 (20~25
倍)。因此，在用藥策略上需注意防范草地貪夜蛾對毒死蜱和甲基對硫磷產生高抗性風險，應采取科學停用及輪換用藥等措施。
2 草地貪夜蛾對氨基甲酸酯類殺蟲劑的抗性
自Young 等1979 年首次報道美國喬治亞州草地貪夜蛾對甲萘威 (carbaryl)
產生了中等水平抗性以來，有關草地貪夜蛾對氨基甲酸酯類殺蟲劑的抗性不斷被報道。如Wood 等1981
年報道，美國哈蒙德地區(qū)草地貪夜蛾對甲萘威產生了41 倍的抗性；1991 年，Carpenter
等監(jiān)測到美國佛羅里達州吉爾縣玉米上草地貪夜蛾對滅多威(methomyl) 產生了4.25 倍的低水平抗性；1997 年，Adamczyk
等對美國路易斯安那州草地貪夜蛾的抗藥性監(jiān)測發(fā)現(xiàn)，采自牧草和玉米上的草地貪夜蛾對滅多威仍較為敏感，抗性倍數(shù)介于0.01~1.97之間；1991
年，Yu 等對佛羅里達州蓋恩斯維爾地區(qū)的草地貪夜蛾種群進行了監(jiān)測，發(fā)現(xiàn)其對氨基甲酸酯類殺蟲劑的抗性倍數(shù)在14 ~ 192 之間，其中對硫雙威
(thiodicarb) 和滅多威的抗性分別為26.1 和14.4 倍，對甲萘威的抗性倍數(shù)則大于192；2003 年，Yu
等對佛羅里達州西特拉地區(qū)玉米上的草地貪夜蛾進行了抗藥性監(jiān)測，發(fā)現(xiàn)其對甲萘威的抗性已高達562 倍；2007 年他們對采自佛羅里達州北部
(蓋恩斯維爾和西特拉地區(qū)) 的兩個草地貪夜蛾種群進行了監(jiān)測，發(fā)現(xiàn)其對甲萘威的抗性分別達到了1 159 倍和626
倍。比較上述報道發(fā)現(xiàn)：1991—2007 年間，美國佛羅里達州蓋恩維斯地區(qū)草地貪夜蛾對甲萘威的抗性上升了6.04倍，平均每年上升0.38
倍；2003—2007 年間，美國西特拉地區(qū)草地貪夜蛾對甲萘威的抗性也上升了1.11 倍，平均每年上升0.28 倍；2019
年的最新監(jiān)測數(shù)據(jù)表明，美國波多黎各地區(qū)草地貪夜蛾對滅多威和硫雙威的抗性倍數(shù)分別為223 和124，均已達到高抗性水平。
從上述有關草地貪夜蛾對氨基甲酸酯類殺蟲劑抗性的監(jiān)測報道看，美國佛羅里達州北部地區(qū)草地貪夜蛾對甲萘威的抗性發(fā)展最為突出，自1979
年首次報道草地貪夜蛾對甲萘威產生了中等水平抗性之后，持續(xù)到2007
年，美國草地貪夜蛾對甲萘威的田間抗性已發(fā)展到高峰，如其蓋恩維斯地區(qū)草地貪夜蛾田間抗性高達1 159
倍。此外，監(jiān)測結果顯示，草地貪夜蛾對傳統(tǒng)的氨基甲酸酯類殺蟲劑滅多威和硫雙威能夠產生高水平抗性。因此，在使用此類殺蟲劑防治草地貪夜蛾時，應明確其有效防治劑量，避免造成作物質量及產量損失。同時由氨基甲酸酯類殺蟲劑在美國的抗性發(fā)展情況可知，不同地區(qū)的田間抗性發(fā)展快慢存在明顯差異，可能主要與當?shù)氐挠盟幈尘坝嘘P。
3 草地貪夜蛾對擬除蟲菊酯類殺蟲劑的抗性
擬除蟲菊酯類農藥出現(xiàn)于20 世紀80
年代初，憑借其殺蟲譜廣、防效高及毒性低等特點而迅速成為防治農業(yè)害蟲的首選藥劑，并在草地貪夜蛾的防治中發(fā)揮了重要的作用。然而，隨著擬除蟲菊酯類殺蟲劑在田間的推廣應用，其抗性問題也日漸突出。自Wood
等1981 年首次報道美國哈蒙德地區(qū)草地貪夜蛾對氯菊酯 (permethrin)產生了17 倍的抗性以來，1991 年，Yu
等報道了佛羅里達州北部玉米田間草地貪夜蛾對8 種常用擬除除蟲菊酯類殺蟲劑的抗性監(jiān)測結果，主要包括氯菊酯 (13.9 倍)、氯氰菊酯
(cypermethrin，5.6 倍)、氟氯氰菊酯 (cyhalothrin，12.5 倍)、氰戊菊酯 (fenvalerate，1.7
倍)、四溴菊酯 (tralomethrin，41.2 倍)、聯(lián)苯菊酯 (bifenthrin，29.4
倍)、胺菊酯(tetramethrin，4.6 倍) 和氟胺氰菊酯 (fluvalinate，216
倍)。該結果顯示，草地貪夜蛾對擬除蟲菊酯類殺蟲劑的抗性水平分別在2~216 倍之間，其中對氟胺氰菊酯的抗性最高，對氰戊菊酯則仍保持敏感。1997
年，Adamczyk
等比較了分別采自牧草和玉米上的田間草地貪夜蛾種群對高效氯氰菊酯的敏感性差異，發(fā)現(xiàn)其抗性倍數(shù)介于0.40~3.07之間，且玉米田草地貪夜蛾比牧草上的抗藥性高。據(jù)報道，2013
年抗性比例最高的墨西哥草地貪夜蛾種群對氯菊酯的抗性倍數(shù)為19，而2015 年在相同地點采集的墨西哥種群草地貪夜蛾對氯菊酯的抗性卻較低 (3
倍)。
綜上可知，同一國家和地區(qū)以不同寄主為食的草地貪夜蛾種群，其對藥劑的敏感性也不同，因此應及時監(jiān)測不同寄主上草地貪夜蛾的抗藥性動態(tài)，為選擇高效、低成本的殺蟲劑進行田間防治提供科學依據(jù)。
4 草地貪夜蛾對其他類型殺蟲劑的抗性現(xiàn)狀
截至2017 年，美洲地區(qū)的草地貪夜蛾已對至少29 種殺蟲劑產生了抗性，其中主要包括已知作用機制的化學殺蟲劑氨基甲酸酯類 (1A 亞組)、有機磷類 (1B 亞組)、擬除蟲菊酯類 (3 組) 以及蘇云金芽孢桿菌Cry1F 蛋白等。Huang 等的文章指出，在北美地區(qū)采用高劑量與庇護所相結合的抗性管理策略下，使用Bt 轉基因作物防治鱗翅目害蟲15 年后，部分地區(qū)已監(jiān)測到一些靶標害蟲存在田間對Bt 的抗性問題，如美國波多黎各的草地貪夜蛾、南非地區(qū)的非洲莖螟Busseolafusca 及印度的棉紅鈴蟲Pectinophora gossypiella等。對于已出現(xiàn)Bt
抗性草地貪夜蛾的地區(qū)，需結合使用不同作用機制的殺蟲劑進行防治，因此，草地貪夜蛾對Bt 抗性與其對其他殺蟲劑之間的交互抗性問題值得關注，據(jù)Zhu
等于2015 年報道，抗Bt 的草地貪夜蛾對乙酰甲胺磷 (acephate)產生了19 倍的交互抗性。
Belay 等2012 年的報道顯示，在美國波多黎各圣伊莎貝爾地區(qū)，使用氯蟲苯甲酰胺
(chlorantraniliprole)、氟苯蟲酰胺 (flubendiamide)、多殺菌素 (spinosad)、乙基多殺菌素
(spinetoram)、茚蟲威(indoxacarb) 及甲氧蟲酰肼 (methoxyfenozide)
等藥劑均可有效控制草地貪夜蛾。然而僅經(jīng)過6 年的時間，Gutiérrez-Moreno 等2018
年發(fā)現(xiàn)美國波多黎各田間草地貪夜蛾種群已對多種新型作用機制殺蟲劑產生了高水平抗性，如氟苯蟲酰胺 (500 倍)和氯蟲苯甲酰胺 (160
倍)，對乙基多殺菌素 (14 倍)也顯示出了中等水平抗性，此外對多殺菌素 (8 倍)、甲氨基阿維菌素苯甲酸鹽 (emamectin
benzoate，簡稱甲維鹽，7 倍) 和阿維菌素 (abamectin，7 倍) 均處于低水平抗性階段。
氯蟲苯甲酰胺是美國杜邦公司研發(fā)的新一代雙酰胺類殺蟲劑，通過激活昆蟲魚尼丁受體，過度釋放細胞內儲存的鈣離子，導致昆蟲肌肉收縮，喪失行動能力，進而死亡。2019
年的最新研究結果表明，在美國波多黎各部分地區(qū)已監(jiān)測到草地貪夜蛾對氯蟲苯甲酰胺 (160 倍) 和氟苯蟲酰胺 (500 倍)
的高水平抗性；同年，Bolzan 等發(fā)現(xiàn)室內篩選所得抗氯蟲苯甲酰胺草地貪夜蛾種群 (237 倍)
與其他酰胺類殺蟲劑之間存在不同程度的交互抗性，其中與溴氰蟲酰胺存在低水平交互抗性 (27 倍)，而與氟苯蟲酰胺則存在高達42
000倍的交互抗性，因此應高度注意防范草地貪夜蛾對雙酰胺類殺蟲劑的田間抗性。
2018 年世界糧農組織正式通報了草地貪夜蛾對整個非洲大陸的入侵情況。據(jù)非洲最新的敏感性研究報道，采用不同商品化制劑以田間推薦劑量處理，氯蟲苯甲酰胺、乙基多殺菌素和多殺菌素均可有效防治草地貪夜蛾，但85% 甲萘威可濕性粉劑 (2 kg/hm2 ) 和50% 馬拉硫磷乳油(2 L/hm2) 的48 h 致死率卻很低，分別僅為13.9% 和32.8%，這與前述關于草地貪夜蛾已對甲萘威和有機磷類殺蟲劑產生高水平抗性的報道一致。
以上報道表明，草地貪夜蛾對一些新型作用機制的殺蟲劑也產生了中到高水平抗性，且其敏感性基線非常低，以對氯蟲苯甲酰胺和氟苯雙酰胺的敏感性基線為例，其LD50 值分別為0.001 和0.003 μg/頭。因此，隨著草地貪夜蛾入侵的深入，應加快研究建立其對常用殺蟲劑的敏感性基線，及早監(jiān)測草地貪夜蛾在中國的抗藥性演化動態(tài)，為其科學有效防治提供數(shù)據(jù)支持。
害蟲抗藥性的產生往往與持續(xù)的田間藥劑選擇壓及害蟲本身的生物學特性有關。自1979年首次報道草地貪夜蛾對甲萘威的抗性以來，針對草地貪夜蛾抗藥性機理的研究逐年增多。目前普遍認為，草地貪夜蛾對殺蟲劑的抗性機制主要包括以下3
個方面：表皮穿透性降低、解毒作用增強和靶標敏感性下降，其中代謝解毒作用增強和靶標敏感性下降是導致草地貪夜蛾對殺蟲劑產生抗性的主要機制。
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